Il est élevé à l'office impérial par son père, Oreste, le magister militum de l'empire d'Occident. Non reconnu par l'empereur d'Orient, dont le candidat venait d'être évincé, Romulus Augustule se maintient pourtant au pouvoir pendant un an.
Mais lorsque son père, l'homme fort de l'empire, refuse d'honorer ses promesses et de distribuer des terres aux barbares auxquels il devait son pouvoir, ceux-ci prennent Odoacre pour chef et se révoltent. Leur rébellion contre l'usurpateur est bénie par Zénon, empereur d'Orient.
Oreste est tué. Son fils, Romulus, est exilé sur une île aux larges de Naples. Vers 511 encore, on le pense toujours vivant, lorsqu'il est question d'une pension que lui verse Théodoric, maître de l'Italie.